Аниме «Убийца Акамэ» переносит нас во времена Средневековья, где над одним из королевств нависла тирания. У власти оказывается жестокий диктатор, превращающий жизнь народа в кошмар. На фоне этого появляется тайная организация «Ночной Рейд», члены которой ставят перед собой цель вернуть справедливость, свергнув режим. Оказавшись под угрозой разоблачения, они действуют скрытно и без колебаний устраняют представителей армии диктатора. В центре сюжета — юный мечник Татсуми, приехавший в столицу в поисках работы. Однако его планы рушатся после встречи с Лионой, членом «Ночного Рейда», которая ловко обманывает его.
Вскоре судьба сталкивает Татсуми с аристократкой, которая на первый взгляд кажется доброжелательной, но оказывается настоящим монстром, похищающим людей ради каннибализма. «Ночной Рейд» спасает юношу, а взамен предлагает ему вступить в их ряды. Так он неожиданно становится частью группы повстанцев и получает возможность сражаться бок о бок с ними против генерала Эсдес и её армии. Благодаря тренировкам, Татсуми учится убивать, поддерживая товарищей в миссиях и открывая для себя новые чувства. Он влюбляется, познаёт преданность и приближается к финальной битве за свободу королевства. Каков будет исход этой истории? Смогут ли их силы сломить жестокий режим или всё закончится иначе?